Wilhelm Emil Messerschmitt borkereskedő család sarjaként Frankfurt am Mainban született. Gyerekként tanúja volt egy Zeppelin léghajó levegőbe emelkedésének, ami nagy hatással volt rá. Már ekkor készített repülőgépmodelleket, később kipróbálta a vitorlázó repülést, sőt tervezett is ilyen gépeket. 1918-tól a Müncheni Műszaki Főiskolán tanult. 1921-ben Friedrich Harttal közösen megépítette az S8 vitorlázót, majd saját tervei alapján az S9-et is, amelyet sikeresen ki is próbáltak.

1923-ban Bambergben saját repülőgép-építő üzemet alapított. 1925-ben az M17 próbaútján balesetet szenvedett, és kórházba került. 1926-ban megépítette az M18 teljesen fém utasgépet. 1927-ben vállalata beolvadt az augsburgi Bajor Repülőgépgyárba (BFW). Pályája töretlenül ívelt fölfelé, hamarosan a gyár műszaki igazgatója lett. 1928-ban katonai célokra megtervezte az M20 egymotoros szállítógépet. A próbarepülés során azonban a pilóta életét vesztette, ezután Messerschmitt nem kapott állami megrendeléseket. A BFW-t a csődtől 1933-ban a románok M36-os szállítógép-megrendelése mentette meg, majd Hitler hatalomra jutása után a cég gyors fejlődésnek indult.

1934-ben Európa körülrepülésére megtervezte a Bf 108 nevű könnyű szerkezetű négyüléses túragépet, amelyet 1935-ben tett rekordidejű Berlin-Konstantinápoly útja után "Taifun"-ként is elneveztek. A gép B típusáról 1938-ban maga Lindberg is azt állította, hogy kategóriájában a legjobb, amivel addig repült.

Messerschmitt még 1934-ben kifejlesztette a világhírű Me 109-et is, amely a II. világháborúban a német légierő, a Luftwaffe standard vadászgépe lett. 1938-ban igazgatónak és főkonstruktőrnek nevezték ki, a cég neve pedig Messerschmitt AG lett. 1943-ban megépítette az A. M. Lipisch által kifejlesztett, 1000 km/óra sebességű rakétahajtású gépet (M 163), majd 1944-ben szériában a Me 262 sugárhajtású vadászgépet. 1939-ben az általa konstruált Me 209-es gép óránkénti 755 kilométeres sebességgel gyorsasági világrekordot állított fel, amelyet azután harminc éven át megőrzött.

A II. világháború után a győztesek leszerelték üzemeit, Messerschmittet letartóztatták, s mint a német háborús gazdálkodás kiemelkedő alakját, bíróság elé akarták állítani. A per azonban elmaradt, és 1948-tól ismét dolgozhatott. Kezdetben saját tervezésű kész lakóházakat, varrógépeket és kisautókat gyártott augsburgi üzemében, majd 1952-től Spanyolországban, 1955-től pedig ismét hazájában már repülőgépeket is. Gyára 1968-ban a Bölkow, 1969-ben a Hamburger Flugzeugbauval egyesült, az így létrejött Messerschmitt-Bölkow-Blohm GmbH-nak ő lett az elnöke.

A legismertebb német repülőmérnök, -konstruktőr és -gépgyáros, a Müncheni Műszaki Főiskola tiszteletbeli professzora 1978. szeptember 15-én, Münchenben hunyt el.